Em 2009 na revista Elseiver, na categoria Comportamento Animal (Animal Behaviour), com o título "Sex differences in survival costs of homosexual and heterosexual interactions: evidence from a fly and a beetle" que quer dizer "Diferenças sexuais nos custos de sobrevivência de interações homossexuais e heterossexuais: evidência para uma mosca e um besouro", os pesquisadores Alexei A. Maklakov e Russell Bonduriansky publicaram um artigo falando sobre as diferenças na sobrevivência de duas espécies que apresentam uma característica em comum: os indivíduos de ambas as espécies apresentam relações homossexuais.
Besouro Callosobruchus maculatus
O custo da reprodução é um princípio central na teoria da história de vida. A reprodução tem um custo elevado porque ela reduz as expectativas futuras de sobrevivência e reprodução. Geralmente quem mais tem gastos são as fêmeas, porque elas precisam cuidar da prole, mantendo-a segura. De modo contrário, o custo da reprodução para o macho consiste no investimento de materiais e recursos energéticos na produção de gametas, cortejo da fêmea (investimento em características sexuais secundárias), proteção do território que resulta em combates diretos ou não, além da competição por recursos diversos e o próprio custo do acasalamento.
Segundo os autores do artigo, a maioria dos estudos tem se preocupado somente com os custos das relações entre os sexos opostos (heterossexuais). No entanto, em várias espécies, machos e fêmeas respondem agressivamente quando indivíduos do mesmo sexo tentam algo. Essas interações podem funcionar como uma competição intrasexual, mas, podem também resultar numa percepção de erros, que dificultam também a percepção dessas interações na prática.
No artigo, os autores se referem às interações entre indivíduos do mesmo sexo como interações homossexuais.
O custo das interações homossexuais tem sido estimado em várias espécies (especialmente em fêmeas) acerca da importância maior dos custos de cada modelo que pode explicar a evolução e o mantimento desse comportamento sexual. Ainda assim, o curso dessas interações podem ser substanciais.
Em muitas espécies, os machos sempre competem por acesso às fêmeas, eles entram em batalhas corporais, emitem sons, fazem gestos ou movimentos diferenciados, na tentativa de garantir a sua reprodução com determinada parceira, muitas vezes gastando considerável tempo e energia e correndo riscos de morte ou adquirindo sérios danos físicos.
Além disso, os machos podem cortejar e até montar em outros machos, e este comportamento também pode ser muito dispendioso, no que diz respeito ao uso de energia.
As relações homossexuais podem ocorrer em variados taxas ou grupos de animais, como em mamíferos, aves, répteis e anfíbios, além de diversas espécies de insetos! Enquanto as relações homossexuais em mamíferos tem sido observada em leões, atraindo a atenção dos pesquisadores, relações homossexuais maiores podem ser observadas em insetos passam da metade para todo o período de acasalamento observado. Embora a maioria dos pesquisadores foquem os estudos de interações homossexuais em machos, fêmeas também demonstram comportamento homossexual em várias espécies.
O comportamento de cortejo homossexual e a montagem homossexual atuam como variações nas funções sexuais, onde cada um atua permitindo que indivíduos apresentem dominância sobre seus rivais ou apenas servido como uma prática para um futuro encontro heterossexual.
Ainda assim, muitos comportamentos podem ser hipotéticos devido à falta de reconhecimento dos sexos com precisão, ou a simples ausência de reconhecimento de sexo entre os indivíduos. Assim, um estudo de montagem homossexual sobre o besouro-da-farinha (Tribolium castaneum) sugere que nesta espécie o reconhecimento do sexo é ausente e a frequência das montagens indivíduos do mesmo sexo e de sexos diferentes é correspondente ao que o modelo nulo aleatório prevê.
Em várias outras espécies, o reconhecimento do sexo ocorre, porém, parece ser pobre, fraco. No besouro-d'água (Palmacorixa nana), os machos tendem a formar montagens homossexuais, de tal modo que parecer ser maiores do que são, provavelmente porque as fêmeas são notavelmente maiores. Tal estratégia de montagem sem surpresa resulta em um grande percentagem de erros. Vários outros estudos também suportam a hipótese de erro percepção.
Mosca Prochyliza xanthostoma
Os autores Thornhill & Alcock (1983) sugeriram que a montagem homossexual em insetos pode envolver a via de seleção de machos, proporcionada pelo aumento dos benefícios do sucesso no acasalamento e as discriminações de custos. Apenas alguns machos são parecidos no aumento do benefício do fitness (sucesso reprodutivo) embora aumente o numero de montagens, uma explícita predição da hipótese de que machos vão tolerar elevados custos da montagem homossexual.
Para investigar o custo das interações homossexuais relativamente com as interações heterossexuais, os pesquisadores escolheram duas espécies, um besouro-de-sementes (Callosobruchus maculatus) e uma mosca-carniceira (Prochyliza xanthostoma). Estas espécies possuem um marcado comportamento de acasalamento. O besouro-de-sementes machos se montam mas não lutam com outros machos. Machos caçam e sobem nas fêmeas, sem cortejá-las, ejaculando várias vezes, danificando o trato reprodutivo da fêmea com o seu "pênis" espinhoso. Em contraste, os machos das moscas-carniceiras lutam uns com os outros por acesso ao território das fêmeas, cortejando-as com uma "dança" lado-a-lado, transferindo moderada quantidade de ejaculações, e não tem espinhos em sua genitália.
COMO O EXPERIMENTO FOI FEITO?
Callosobruchus maculatus
Esse besouro-de-sementes é considerado uma praga por estar presente em diversas lojas que vendem grãos. Devido ao fato desta espécie ocorrer e estar bem adaptada a ambientes artificiais, comumente é utilizada como modelo em diversos estudos em laboratório, incluindo os estudos de comportamento de acasalamento.
A população usada nesse estudo foi estabelecida em 2003, totalizando 357 indivíduos. Em 2006, de 250-300 indivíduos, por geração, foram coletados de uma lavoura de feijões verdes, na Austrália, cultivada pelo Departamento de Indústrias Primárias e Pesca (DPI, do inglês). Os indivíduos foram acondicionados em uma câmara com temperatura de 30º C com 14 horas de luz e um período de escuro. A cada geração, foram coletados 500 indivíduos, no pico de eclosão, e em seguida foram submetidos em um frasco com 150g de feijões verdes orgânicos.
Seis tratamentos experimentais foram estabelecidos: machos virgens sozinhos, fêmeas virgens sozinhas, machos virgens em grupo, fêmeas virgens em grupo, machos em grupos de sexos misturados e fêmeas em grupos de sexos misturados.
Foram coletadas 100 fêmeas que acasalaram e estas foram inseridas em um recipiente com 700g de feijões verdes (cerca de 8400 feijões). Sob essa quantidade de feijões, geralmente os besouros colocam 1 ovo por feijão. Em seguida, 4500 grãos de feijões foram isolados, onde os besouros virgens foram inseridos.
Em todos os seis tratamentos os besouros foram inseridos em placas de Petri de 60 mm com 10 g de feijões cada. Os machos e fêmeas mantidos individualmente foram colocados em 10 blocos com 10 besouros cada, totalizando 100 indivíduos por sexo. Já os machos e fêmeas que estavam agrupados foram colocados em 10 blocos com 20 besouros cada, onde em cada placa 10 indivíduos foram marcados com tinta branca, usados como um "background" para observar a quantidade de mortes de indivíduos não marcados (sendo 100 de cada sexo).
Um grupo misto de machos e fêmeas foi criado e mantido da mesma forma, porém, as fêmeas foram marcadas quando inseridas no grupo só de machos, e os machos foram marcados quando inseridos no grupo só de fêmeas. Foram feitas 10 placas de Petri com 10 machos e 10 fêmeas cada, criados para cada um dos dois tratamentos mistos, onde ambos continham 100 indivíduos cada.
Somente a morte dos machos foi marcada para o grupo de machos misturados, e as fêmeas perdidas, eram substituídas à partir de um estoque, sendo sempre mantidos 10 indivíduos fêmeas. O inverso aconteceu para o grupo de fêmeas misturadas.
Em todos os seis tratamentos os besouros foram inseridos em placas de Petri de 60 mm com 10 g de feijões cada. Os machos e fêmeas mantidos individualmente foram colocados em 10 blocos com 10 besouros cada, totalizando 100 indivíduos por sexo. Já os machos e fêmeas que estavam agrupados foram colocados em 10 blocos com 20 besouros cada, onde em cada placa 10 indivíduos foram marcados com tinta branca, usados como um "background" para observar a quantidade de mortes de indivíduos não marcados (sendo 100 de cada sexo).
Um grupo misto de machos e fêmeas foi criado e mantido da mesma forma, porém, as fêmeas foram marcadas quando inseridas no grupo só de machos, e os machos foram marcados quando inseridos no grupo só de fêmeas. Foram feitas 10 placas de Petri com 10 machos e 10 fêmeas cada, criados para cada um dos dois tratamentos mistos, onde ambos continham 100 indivíduos cada.
Somente a morte dos machos foi marcada para o grupo de machos misturados, e as fêmeas perdidas, eram substituídas à partir de um estoque, sendo sempre mantidos 10 indivíduos fêmeas. O inverso aconteceu para o grupo de fêmeas misturadas.
Prochyliza xanthostoma
Trinta fêmeas grávidas de P. xanthostoma foram coletadas à partir de a partir de pedaços de alces, Alces alces, na Estação de Pesquisas de Vida Selvagem em Algonquin Park, Ontario, Canadá, sendo transferidas para uma temperatura controlada de aproximadamente 18ºC e umidade de aproximadamente 60%, recebendo 16:08 horas de luz e um ciclo de escuro, na Universidade de Toronto. Elas foram alojadas em uma gaiola de plástico de 1,5 litros com uma malha nas aberturas.
As fêmeas receberam cubos de água com açúcar e uma placa de carne magra "orgânica", ou seja, sem tratamentos hormonais, previamente envelhecidas durante 5 dias dentro de um saco plástico, na sala, onde em seguida iniciaram a oviposição. Nos dias 20 à 23 após a postura dos ovos, o substrato foi irrigado com água, forçando a migração das larvas de último instar. Estas larvas foram recolhidas e transferidas individualmente ou em pares para frascos de vidro com tampas de malha. Depois dos adultos terem sido emergidos dentro dos frascos, algumas moscas foram transferidas para outros frascos, ajustando as amostras de tratamento. Assim, os pesquisadores criaram moscas de laboratório com base nas moscas selvagens coletadas.
Cada frasco de vidro tinha um tubo de Eppendorf cheio de água com um pequeno pedaço de papel filtro inserido em uma abertura na tampa, contendo pedaços de carne e um pequeno pedaço de cubo de açucar.
Foram estabelecidos tratamentos como nos besouros, mas ao invés de grupos com 10, foram feitos pares: machos virgens sozinhos (122 indivíduos), fêmeas virgens sozinhas (120), machos virgens em pares (85 pares), fêmeas virgens em pares (57 pares), fêmeas e machos casais (81 pares). Todos os pares restantes à partir do 28 dias de idade nos tratamentos fêmeas-fêmeas, machos-machos e machos-fêmeas foram separados em gaiolas individuais pra examinar a sobrevivência pré e pós separação.
Cada gaiola foi verificada a cada 7 dias para observar a mortalidade até todas moscas terem morrido. Os pares foram separados 28 dias após a oviposição, porque, com base em estudo piloto, espera-se que uma proporção de moscas tenham maiores sobrevivências nessa idade.
ANÁLISE DOS DADOS
Os pesquisadores utilizaram a análise de sobrevivência para testar as diferenças na expectativa de vida entre os diferentes tratamentos. Para os tratamentos com moscas agrupadas, a análises foi levada a cabo utilizando o tempo de vida como a unidade de replicação (ou seja, um dado para cada placa de 10 besouros ou fraco de duas moscas do mesmo sexo). No entanto, os resultados eram qualitativamente idênticos quando o tempo de vida de cada indivíduo foi utilizado como uma unidade de replicação. Foram testados também os tratamentos com moscas de 28 dias de idade, analisando as diferenças no tempo de vida de cada indivíduo. Eles utilizaram o programa Statistic 7.0 (Statsoft, Tulsa, OK, EUA).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Apesar de terem havido diferenças significativas na biologia e comportamento de acasalamento das duas espécies, os custos de interações para o sexo masculino em grupos homossexuais se igualou aos custos de interações para o sexo masculino em grupos heterossexuais, em ambos besouros e moscas, conforme a figura e tabela abaixo:
A curva de sobrevivência de machos mantidos com as fêmeas e os mantidos com outros machos foram semelhantes, e, o tempo de vida médio em ambos os tratamentos era menor do que a de machos virgens mantidos sozinhos. Este resultado sugere que os custos de cortejo e montagem (nos besouros) e cortejo e combate (nas moscas) dirigidos para outros machos não são apenas substanciais mas comparáveis ao custo de cortejo e cópula com as fêmeas.
Além disso, os pesquisadores observaram que no cortejo entre indivíduos do mesmo sexo e as tentativas de montagem são custosas para o receptor e o performer ("ativo e passivo").
Nos besouros, os machos perseguem e montam em outros machos, e os principais custos desse comportamento são a propensão em perda de energia e de água. Além disso, a genitália de um macho pode ocasionalmente se prender sob os élitros do outro macho, levando a lesões e rápida morte em um ou ambos machos. No entanto, besouros machos não entram em combate. Já em moscas, os principais custos das relações homossexuais para os machos provavelmente refletem o investimento de energia na dança que usam para cortejar as fêmeas e desafiar machos rivais. Os machos, tanto em pares homossexuais ou heterossexuais, gastam muito do seu tempo mostrando-se ao seu parceiro. Eles também entram em combate, porém, eles estabelecem uma hierarquia de dominância via ataques e combates nos primeiros minutos, e depois eles se tornam muito rápidos (cerca de 1 segundo de duração) e pouco frequentes. Machos agrupados com outros machos passam pouco tempo lutando, mas realizar a dança incansavelmente ao longo de suas vidas.
Eles observaram que o principal ponto deste trabalho foi o de que os custos das interações homossexuais e heterossexuais foram semelhantes para machos, mas não para fêmeas, e é reforçado pela semelhança qualitativa entre os resultados para as moscas e besouros, bem como as diferenças no desenho experimental aplicado a estes organismos. Em primeiro lugar, as moscas foram combinadas em pares enquanto besouros em grupos de 10 indivíduos. Em segundo lugar, as moscas foram agrupadas e depois separadas após atingirem 28 dias de idade, e os indivíduos mortos de outros sexos eram substituidos.
No entanto, os padrões semelhantes ainda surgiram para ambas as espécies, o que sugere que os resultados são robustos à variação na densidade da população e a duração da interação social. Moscas machos em pares de machos-machos tinham reduzido significativamente a sobrevida global, bem como durante os primeiros 28 dias de vida em comparação com machos sozinhos. Em contraste, machos em pares macho-fêmea mostraram uma redução significativa na sobrevida em relação aos machos sozinhos. Este fato sugere que os custos das relações heterossexuais podem ser mais fraco do que os efeitos decorrentes das interações homossexuais na espécie, talvez como uma lesão somática associada ao combate (nas moscas). Para as fêmeas em pares macho-fêmea, a redução da sobrevivência em relação às fêmeas sozinhas foi menos clara ao longo dos primeiros 28 dias de vida das moscas (P = 0,088) do que de modo geral (P = 0,029). Um teste conclusivo para diferenciar os efeitos das interações homossexual e heterossexual exigiria amostras maiores.
Como esperado, o custo relativo das interações homossexuais foi muito menor nas fêmeas. Nas moscas, fêmeas virgens só viveram apenas 3% a mais do que as fêmeas em pares do mesmo sexo. As fêmeas desta espécie normalmente não entram em combate, nem executam dança de acasalamento. No entanto, quando mantidas por longos períodos juntas, algumas fêmeas apresentam comportamento de machos, incluindo a dança de acasalamento "lado-a-lado" e as interações de combates breves com outras fêmeas.
Essas interações em combates podem funcionar como uma forma de garantir os melhores sítios para oviposição no espaço onde ambas estão ocorrendo, pois na natureza, as fêmeas são observadas empurrando umas as outras.
Essas interações poderiam talvez resultar em danos somáticos, particularmente em uma densidade populacional elevada. No entanto, os custos das relações fêmea-fêmea parece ser insignificante em comparação com os custos heterossexuais, cortejo e acasalamento. Em moscas, as fêmeas em grupos sofreram redução de 11,2% no tempo de vida em comparação com as fêmeas mantidas sozinhas, sugerindo que existe um certo custo para interações femininas nesta espécie. Isso pode ser porque enquanto fêmeas não realizam interações como lutas, elas se envolvem com outras fêmeas apenas montando-se umas sobre as outras. Ainda assim, as interações homossexuais nas moscas tem um efeito muito menor sobre a sobrevivência de fêmeas do que na de machos.
Os pesquisadores mostraram que as interações homossexuais masculinas substancialmente reduzem a sobrevivência e a magnitude desta redução é comparável com os custos totais da reprodução em diversas espécies diferentes de insetos. Enquanto que os custos das relações homossexuais em moscas fêmeas são desprezíveis ou pequenas (besouros fêmeas). Estes resultados sugerem fortemente a necessidade de quantificar os custos das interações homossexuais da mesma forma que os investigadores rotineiramente quantificam os custos da reprodução quando se estuda estratégias reprodutivas. A expressão de um comportamento que despende muita energia é reduzido nas fêmeas, enquanto é mais evidente nos machos, quando ambos estão em relações homossexuais.
CONCLUSÃO
Segundo os pesquisadores, estes resultados sugerem que há a necessidade de se estudar o comportamento e os traços da história de vida no contexto do ambiente no qual estas espécies evoluíram. Considerando que os custos de comportamentos sexuais, como o cortejo, montagem e etc, são mais ocorrentes e quantificados em relações heterossexuais, estes resultados sugerem que os custos reais desses comportamentos vão depender das condições sociais e ecológicas como a razão de adultos para cada sexo, porque, uma fração substancial do custo líquido pode refletir comportamentos dirigidos a indivíduos do mesmo sexo (como combates entre indivíduos da mosca), funcionando como uma concorrência sexual, e outros comportamentos como o de montagem nos besouros.
Assim, os custos e benefícios líquidos de tais comportamentos pode depender de frequências relativas de encontros heterossexuais e homossexuais e estes custos podem influenciar a evolução dos comportamentos masculinos. Estes resultados tem implicações interessantes para a evolução de diferenças sexuais na vida das espécies. O dimorfismo sexual é generalizado e muitas vezes pode ser sugerido como resultado dos diferentes custos de reprodução entre os sexos.
Nos besouros, machos virgens a expectativa de vida era de 28% menor do que fêmeas virgens, mas quando mantidos em coortes homossexuais, a expectativa de vida foi de 42%. Em contraste, não foram encontradas evidências para o dimorfismo sexual na expectativa de vida, quando machos e fêmeas foram mantidos em grupos de sexos misturados. Assim, em ambas as espécies, o dimorfismo sexual na expectativa de vida foi dependente das condições sociais em cada experimento: fêmeas virgens isoladas viveram muito mais tempo do que os machos virgens, e o dimorfismo foi ainda maior quando as moscas foram mantidas em grupos do mesmo sexo. No entanto, o dimorfismo na expectativa de vida diminuiu quando os sexos poderiam interagir e reproduzir. Isto sugere que apesar de poderem viver mais tempo, as fêmeas e machos possuem as mesmas expectativas de vida quando juntos.
Assim, o dimorfismo sexual na expectativa de vida pode ser observada em coortes de indivíduos virgens, sendo um subproduto indireto das diferenças sexuais em outros traços da história de vida, como na aquisição de recursos bem como no comportamento sexual, enraizado nas estratégias reprodutivas.
